Contexte
L’antibiose est un mécanisme naturel de régulation biochimique qui sert aux micro-organismes en particulier d’outil chimique dans les interactions antagonistes avec d’autres organismes. Les antibiotiques sont produits par le métabolisme secondaire, en particulier celui des champignons, et inhibent l’activité des micro-organismes ainsi que des virus ou des cellules eucaryotes. La biosynthèse des antibiotiques est un phénomène naturel dans les sols [1].
Après la reconnaissance de l’importance des antibiotiques pour le traitement des maladies infectieuses chez l’homme et les mammifères [2], la production microbiologique ainsi que la production partiellement ou entièrement synthétique d’antibiotiques se sont considérablement accrues jusqu’à aujourd’hui. Aujourd’hui, dans de nombreux pays du monde, des centaines de tonnes de substances actives pures sont consommées chaque année en médecine humaine et vétérinaire. Plus de 70 % des substances utilisées en médecine vétérinaire sont des composés antibiotiques, tandis que les antibiotiques constituent le troisième groupe le plus important parmi tous les produits pharmaceutiques utilisés en médecine humaine [3].
Cependant, malgré leur structure chimique délicate, les produits pharmaceutiques et les antibiotiques pharmaceutiques ne sont pas facilement dégradables, mais persistent largement dans le corps de l’organisme traité et dans les stations d’épuration des eaux usées. Ils finissent donc en grande partie sous forme de contaminants à l’état de traces dans les excréments et les eaux usées (traitées) [4]. Par conséquent, ils se retrouvent en grande partie sous forme de contaminants à l’état de traces dans les fèces et les eaux usées (traitées). Les antibiotiques pharmaceutiques pénètrent donc – à proprement parler – dans l’environnement dès qu’ils sont appliqués à un organisme, puisqu’ils sont inévitablement transférés de l’organisme traité à d’autres compartiments environnementaux.
Contamination du sol
Les voies d’accès au sol sont doubles. D’une part, les antibiotiques issus de la médecine vétérinaire atteignent directement le sol par le biais des excréments des animaux médicamentés élevés en plein air, ou bien les excréments contaminés sont épandus sur le sol sous forme d’engrais (fumier). Ce sont surtout les animaux d’élevage, principalement les porcs et les volailles, qui sont traités avec des antibiotiques. D’autre part, les antibiotiques issus de la médecine humaine pénètrent dans l’environnement par le biais des eaux usées. Il s’agit notamment de l’utilisation des boues d’épuration comme engrais et de l’utilisation de plus en plus importante d’eaux usées ou d’eaux usées partiellement traitées pour irriguer les terres agricoles [5, 6]. Tout au long de ces voies, ce sont les sols agricoles nécessaires à la production de nos aliments qui sont principalement contaminés (Fig. 1).
Les concentrations de résidus des différentes substances qui en résultent sont de l’ordre de quelques microgrammes par kilogramme de sol. Cette concentration est plusieurs fois supérieure à celle des antibiotiques naturels et est similaire aux niveaux connus de résidus de pesticides [7, 8]. Parmi les nombreuses classes de composés et les substances actives individuelles qui appartiennent aux antibiotiques, les pénicillines sont les plus utilisées en médecine vétérinaire et humaine, et les macrolides, les tétracyclines et les sulfamides font également partie des classes d’antibiotiques les plus fréquemment prescrites. Étant donné que plusieurs antibiotiques sont généralement utilisés dans une exploitation agricole (par exemple, pour différentes espèces animales, à différents âges, sous forme de préparations mélangées ou successivement), l’environnement est généralement contaminé non pas par une seule substance active, mais par des mélanges de plusieurs substances actives [3]. Cela a des conséquences sur leur effet sur l’environnement.

Devenir et effets des antibiotiques dans le sol
Les antibiotiques sont des substances actives très puissantes qui agissent à partir d’un seuil de concentration très bas. Outre les agents pathogènes, de nombreux organismes non ciblés vivent dans le sol et peuvent également être affectés, ce qui crée un risque d’effets indésirables dans le sol. De nombreuses études ont montré que les antibiotiques inhibent en particulier les bactéries du sol [9]. Il en résulte une réduction du nombre de bactéries, un changement ou une réduction du spectre des espèces ou de la biodiversité, ainsi que des effets inhibiteurs sur les activités microbiennes dans le sol (Fig. 1). Ces activités comprennent notamment les processus de renouvellement microbien dans le cycle de l’azote. Il convient de noter que les micro-organismes sont essentiels pour de nombreuses fonctions dans le sol, que nous appelons services écosystémiques ou que nous décrivons avec des termes tels que fertilité et santé du sol. La bonne nouvelle à ce stade est que les concentrations d’antibiotiques généralement présentes dans les sols contaminés se situent dans une fourchette d’altération fonctionnelle mineure [10]. Cependant, on ne sait pas quel sera l’effet d’une telle altération de la vie du sol si elle est combinée à d’autres influences inhibitrices, par exemple celles des pesticides et/ou du changement climatique.
Comme les antibiotiques sont généralement des produits chimiques très polaires dont les charges varient en fonction de l’acidité (valeur du pH) du sol, ils sont immobilisés à des degrés divers dans les sols. Pour certaines classes de substances actives, cette immobilisation est relativement faible (par exemple, les sulfamides), tandis que d’autres sont très fortement immobilisées dans le sol (par exemple, les fluoroquinolones). Cette immobilisation, par exemple par fixation aux minéraux ou à la matière organique du sol (humus), rend les substances moins biodisponibles mais aussi mieux protégées contre la dégradation, de sorte qu’elles persistent plus longtemps dans le sol [11] (Fig. 1). Dans le cas des sulfamides, par exemple, il a été démontré que même des années après leur application sur le sol, ils sont toujours lessivés en concentrations infimes lors des précipitations [12, 13]. Dans la pratique agricole, les antibiotiques ne se dégradent que si lentement dans le sol qu’un nouvel épandage d’engrais ou le pâturage d’animaux d’élevage renouvelle la contamination, ce qui se traduit par un niveau de contamination apparemment constant [14].
Résistance aux antibiotiques dans le sol
En raison de la réduction de la biodisponibilité due à l’immobilisation, un deuxième problème causé par les antibiotiques devient d’autant plus évident. L’effet inhibiteur sur les micro-organismes ne se produit qu’au-dessus d’une concentration minimale inhibitrice (CMI). En dessous de la CMI, les micro-organismes peuvent s’adapter d’autant mieux à la substance active, ce qui ne signifie rien d’autre que le développement d’une résistance aux antibiotiques. Le développement de la résistance est également favorisé par la contamination à long terme du sol. Enfin, des micro-organismes résistants aux antibiotiques sont déjà introduits dans le sol par le fumier et les eaux usées (Fig. 1). Par conséquent, un niveau de résistance nettement plus élevé et persistant sur une plus longue période peut être observé dans les sols contaminés par des antibiotiques. Même des substances actives uniques peuvent déclencher non seulement une résistance à elles-mêmes, mais aussi une résistance croisée et multiple à d’autres substances actives ou à plusieurs substances actives de différentes classes d’antibiotiques [15]. L’information génétique de la résistance aux antibiotiques est localisée dans les bactéries de telle sorte que les gènes de résistance aux antibiotiques (ARG) peuvent être échangés très facilement avec d’autres cellules et d’autres espèces (transfert horizontal de gènes [1]).
C’est ce qui a conduit à l’élaboration de l’approche One Health (une seule santé) [16]. La résistance aux antibiotiques ne peut pas être combattue uniquement dans les hôpitaux – où elle constitue actuellement un problème majeur – mais l’ensemble de la contamination de l’environnement doit être pris en compte pour une solution durable. Il est plausible que des agents pathogènes résistants aux antibiotiques passent du sol à l’homme, ce qui rendrait les antibiotiques inefficaces en tant qu’arme la plus importante de la médecine contre les maladies infectieuses [17].
La voie à suivre
Les solutions possibles sont une utilisation plus responsable et plus prudente des antibiotiques. Cela s’accompagne d’un renforcement et d’une amélioration des systèmes de surveillance [18]. À cet égard, les chiffres de consommation en baisse dans différents pays du monde donnent des raisons d’espérer, tandis que dans d’autres pays, les chiffres de consommation continuent d’augmenter fortement. Il existe des solutions techniques pour un traitement supplémentaire des eaux usées et du lisier avant l’épandage [19], mais elles manquent souvent de la rentabilité nécessaire (ou de la volonté de supporter les coûts). Dans le secteur agricole, des solutions simples telles que le compostage ont été testées avec succès ou l’ajout de biochar au lisier a donné des résultats très prometteurs [20].
La prise de conscience scientifique du fait que les antibiotiques constituent un problème important dans l’environnement du sol remonte maintenant à 25 ans. La résolution du problème reste un défi et une tâche pour l’avenir proche.
Article rédigé par le Dr Sören Thiele-Bruhn, membre du conseil scientifique de la Fondation evertéa, professeur de pédologie à l’Université de Trèves, Allemagne ; vice-président de la Société allemande de pédologie ; membre de la Commission de protection des sols de l’Agence fédérale de l’environnement, Allemagne.
Relecture : Fondation evertéa.
Références bibliographiques
[1] Caioni, G., Reyes, C. P., Laurenti, D., Chiaradia, C., Dainese, E., Mattioli, R., Di Risola, D., Santavicca, E. & Francioso, A. 2024 Biochemistry and Future Perspectives of Antibiotic Resistance: An Eye on Active Natural Products. Antibiotics 13, 1071.
[2] Fleming, A. 1929 The antibacterial action of cultures of a Penicillium, with special reference to their use in the isolation of B. influenzae Brit.J.Exptl.Path. 10, 226-236.
[3] Thiele-Bruhn, S. 2019 Environmental risks from mixtures of antibiotic pharmaceuticals in soils – a literature review. In UBA Texte (p. 120. Dessau, Germany, UBA.
[4] Sarmah, A. K., Meyer, M. T. & Boxall, A. B. A. 2006 A global perspective on the use, sales, exposure pathways, occurrence, fate and effects of veterinary antibiotics (VAs) in the environment. Chemosphere 65, 725-759.
[5] Rooklidge, S. J. 2004 Environmental antimicrobial contamination from terraccumulation and diffuse pollution pathways. Science of the Total Environment 325, 1-13.
[6] Ben Mordechay, E., Mordehay, V., Tarchitzky, J. & Chefetz, B. 2022 Fate of contaminants of emerging concern in the reclaimed wastewater-soil-plant continuum. Science of The Total Environment 822, 153574. (DOI:https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.153574).
[7] Robles-Jimenez, L. E., Aranda-Aguirre, E., Castelan-Ortega, O. A., Shettino-Bermudez, B. S., Ortiz-Salinas, R., Miranda, M., Li, X., Angeles-Hernandez, J. C., Vargas-Bello-pérez, E. & Gonzalez-Ronquillo, M. 2022 Worldwide traceability of antibiotic residues from livestock in wastewater and soil: A systematic review. Animals 12. (DOI:10.3390/ani12010060).
[8] Liu, J. L. & Wong, M. H. 2013 Pharmaceuticals and personal care products (PPCPs): A review on environmental contamination in China. Environment International 59, 208-224. (DOI:10.1016/j.envint.2013.06.012).
[9] Ding, C. & He, J. Z. 2010 Effect of antibiotics in the environment on microbial populations. Applied Microbiology and Biotechnology 87, 925-941. (DOI:10.1007/s00253-010-2649-5).
[10] Thiele-Bruhn, S. 2005 Microbial inhibition by pharmaceutical antibiotics in different soils – Dose-response relations determined with the iron(III) reduction test. Environmental Toxicology and Chemistry 24, 1835-1835.
[11] Thiele-Bruhn, S. 2004 Antibiotische Pharmazeutika. In Handbuch des Bodenschutzes (ed. H. P. Blume), pp. 483-492. Landsberg/Lech, Ecomed Verlagsgesellschaft.
[12] Aust, M. O., Thiele-Bruhn, S., Jandl, G. & Leinweber, P. 2008 Determination of six membered ring sulfonamides used in veterinary medicine in manure, soil and soil leachates using LC-ESI mass spectrometry. Fresenius Environmental Bulletin 17, 331-340.
[13] Spielmeyer, A., Höper, H. & Hamscher, G. 2017 Long-term monitoring of sulfonamide leaching from manure amended soil into groundwater. Chemosphere 177, 232-238. (DOI:10.1016/j.chemosphere.2017.03.020).
[14] Hamscher, G., Sczesny, S., Höper, H. & Nau, H. 2002 Determination of persistent tetracycline residues in soil fertilized with liquid manure by high-performance liquid chromatography with electrospray ionization tandem mass spectrometry. Analytical Chemistry 74, 1509-1518.
[15] Wang, J., Wang, L., Zhu, L., Wang, J. & Xing, B. 2022 Antibiotic resistance in agricultural soils: Source, fate, mechanism and attenuation strategy. Critical Reviews in Environmental Science and Technology 52, 847-889. (DOI:10.1080/10643389.2020.1835438).
[16] Martak, D., Henriot, C. P. & Hocquet, D. 2024 Environment, animals, and food as reservoirs of antibiotic-resistant bacteria for humans: One health or more? Infectious Diseases Now 54. (DOI:10.1016/j.idnow.2024.104895).
[17] Forsberg, K. J., Reyes, A., Wang, B., Selleck, E. M., Sommer, M. O. A. & Dantas, G. 2012 The shared antibiotic resistome of soil bacteria and human pathogens. Science 337, 1107-1111. (DOI:10.1126/science.1220761).
[18] Noll, I., Schweickert, B., Tenhagen, B. A. & Käsbohrer, A. 2018 Antibiotic consumption and antimicrobial resistance in human and veterinary medicine: An overview of established national surveillance systems in Germany. Bundesgesundheitsblatt – Gesundheitsforschung – Gesundheitsschutz 61, 522-532. (DOI:10.1007/s00103-018-2724-0).
[19] Russell, J. N. & Yost, C. K. 2021 Alternative, environmentally conscious approaches for removing antibiotics from wastewater treatment systems. Chemosphere 263. (DOI:10.1016/j.chemosphere.2020.128177).
[20] Thiele-Bruhn, S. & Ngigi, A. N. 2021 Biochar for modification of manure properties. In Advances in Chemical Pollution, Environmental Management and Protection (Elsevier).